在第四季中，Nina死于吸血鬼襲擊后，眾人開始共同撫養具有狼人血統的嬰兒Eve。George為營救Eve而犧牲，臨終托孤給遷居Honolulu Heights的Tom與Annie。Hal意外成為新任吸血鬼并回歸團隊，而律師Nick Cutler（1950年被Hal轉化的吸血鬼）策劃通過揭露狼人秘密推動吸血鬼統治計劃。Cutler誘導Hal重拾血腥本性，導致Hal在與女友Alex第二次約會時行為失控引發沖突。Alex憤然離去后遭Cutler手下襲擊，其尸體被用作對Hal的報復（呼應1950年Hal殺害Cutler妻子事件）。穿越自未來的Eve向Annie揭露：在原時間線中人類幾近滅絕，Hal正是冷血的吸血鬼革命領袖。為阻止末日降臨，Eve請求Annie在嬰兒時期終結自己。當舊神勢力登陸Barry時，Annie引爆Eve與舊神同歸于盡，完成未了心愿。最終Alex以幽靈形態回歸助Hal逃脫囚禁，故事以Hal、Alex與Tom在Honolulu Heights共同生活的開放式結局收尾。