故事仍然圍繞芬恩·莫頓和狗兒杰克展開，兩人繼續在哇賽秘境上開啟全新冒險。他們意外觸發古老遺跡的封印機制，導致時空裂縫在秘境蔓延，并喚醒沉睡千年的冰霜女王。為阻止世界崩解，芬恩與杰克踏上尋找四大元素圣殿的征途，在荒原、深淵和浮空島中遭遇變異生物與機械守衛。途中結識神秘吟游詩人伊莫金，其真實身份為被遺忘的秘境守護者后裔。隨著真相揭露，芬恩發現自身血脈與初代探險家存在關聯，而杰克體內潛藏的魔法共鳴能力成為修復裂縫的關鍵。最終決戰中，芬恩選擇以犧牲人類形態為代價穩定秘境核心，與杰克共同化作維系世界平衡的永恒界碑。